Ruth Holton a étudié la musique au Clare College de Cambridge. Elle a enregistré son premier rôle de soliste dans la Passion selon Saint Jean avec John Eliot Gardiner et a été rapidement connue pour ses prestations dans les répertoires baroque et classique. Elle a également enregistré Jephta, Didon et Enée, des cantates de Bach avec J. E. Gardiner et Ton Koopman, des messes de Mozart, Le Messie, la Nelson Mass...
En 2000/2001, elle a terminé l'enregistrement de toutes les cantates sacrées de Bach avec le Holland Boys Choir.
La pureté de sa voix en fait une interprète de choix pour la musique contemporaine: John Adams, Steve Reich, Davis Briggs, Howard Thomas, entre autres. Elle se produit régulièrement dans divers festivals européens, dont le Festival Bach de Leipzig, et poursuit une longue collaboration avec le choeur de St. Thomas de Leipzig, où elle a chanté la Messe en Si au Bachfest 2000, retransmise par les télévisions européennes et japonaises pour commémorer le 250e anniversaire de la mort de Bach.
Elle a interprété en récital des mélodies françaises (à Londres, Glasgow, Aberdeen, Bath et Oxford). Elle s'est également produite dans des cantates baroques à Bratislava.
Elle se consacre régulièrement à l'enseignement (Gdansk -Dartington et Madrid).
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